東西に分裂した架空のロンドンを舞台に5人の女子高生スパイの暗躍を描いた2017年放送のテレビアニメ「プリンセス・プリンシパル」を映画化し、テレビアニメの“その後”の物語を全6章構成で描く「プリンセス・プリンシパル Crown Handler」の第2章。19世紀末のロンドン。共和国は絶大な威力を持つ新兵器「ケイバーライト爆弾」の開発に成功するが、実用化した3発を盗まれ、王国側に運び込まれてしまう。一方、王国では王位継承権第3位のリチャード王子が新大陸から帰国。王位継承権第1位のエドワード王子、第2位のメアリー王女、第4位のプリンセスらとともに、ロンドンに王位継承権者が集うことに。しかし帰国パレードの最中に、リチャード王子が何者かに狙撃されてしまう。混乱に陥る中、共和国の情報組織「コントロール」は、ケイバーライト爆弾とその制御装置の捜索と奪還をチーム白鳩に命じる。